La primera descripción de la armadura dérmica en serpientes. - El lago de los cisnes Co., Ltd de Shijiazhuang

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 6405 (2023) Citar este artículo

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Los osteodermos, también llamados armadura dérmica, a menudo desempeñan un papel en la defensa de los depredadores. La presencia de osteodermos se distribuye de manera muy irregular a lo largo de la filogenia escamosa y no se han encontrado en serpientes. En este estudio, buscamos especies de serpientes candidatas que se beneficiarían de tal armadura para proteger su cuerpo, centrándonos principalmente en especies fosoriales con exhibiciones de cola defensivas. Examinamos la morfología de la cola de 27 especies de serpientes de diferentes familias usando microtomografía computarizada (µCT) y micro-radiografía. Descubrimos una armadura dérmica en cuatro especies de boas de arena (Erycidae) que también presentan vértebras caudales agrandadas y altamente modificadas. Esta es la primera descripción de armadura dérmica en serpientes. Las reconstrucciones del estado ancestral revelaron que los osteodermos probablemente evolucionaron una o varias veces en Erycidae. No hemos encontrado osteodermos en ninguna otra especie de serpiente examinada. Sin embargo, se conocen estructuras similares de clados escamosos no relacionados, como gerrosáuridos y geckos. Esto apoya la idea de una profunda homología de desarrollo subyacente. Proponemos la hipótesis de que los osteodermos protegen a las boas de arena como la "armadura brigandina" de los guerreros medievales. Lo interpretamos como otro componente de la rica estrategia de defensa de las boas de arena.

Existe una amplia variedad de elementos tegumentarios en los tetrápodos, incluidos los osteodermos, las escamas dérmicas y la lámina calcárea1. Mientras que las escamas dérmicas y la lámina calcárea son bastante únicas y típicas de las gimnofionas2,3,4 y algunas ranas5,6,7, los osteodermos son comunes a los representantes de la mayoría de los principales linajes taxonómicos1. Un osteodermo es una categoría estructural de órganos mineralizados incorporados a la dermis8,9. La bibliografía está repleta de sinónimos utilizados habitualmente, como osificación dérmica, placa dérmica, armadura dérmica, osteoscute y scute10,11,12,13,14. En la mayoría de los tetrápodos, los osteodermos no están presentes hasta la edad adulta1,15 y se sabe muy poco sobre su desarrollo durante la ontogenia16,17.

Se han demostrado osteodermos en tetrápodos18,19, anfibios20, lepidosaurios21,22, arcosaurios11,23,24 y algunos sinápsidos25,26,27. Aunque la osificación dérmica está taxonómicamente extendida, su distribución filogenética específica entre linajes es muy irregular. Los intentos de reconstruir la evolución de la osificación dérmica produjeron escenarios conflictivos. La idea de evolución convergente de los osteodermos, que se ha planteado en los amniotas28, ha sido sustituida recientemente por la hipótesis de la homología profunda. Establece que los tetrápodos comparten una capacidad latente plesiomórfica (genética, celular, de desarrollo y estructural) para formar dichas estructuras11,25,29.

Se han informado osteodermos en representantes de la mayoría de los principales linajes de lepidosaurios29,30,31, por ejemplo, en Sphenodontidae32, Gekkota22,33,34, Scincoidea35, Lacertoidea36, Anguimorpha21,37,38,39 e Iguania40 sensu41. En algunas familias, los osteodermos están muy extendidos, por ejemplo, en cordylids, gerrhosaurids, scincids y anguids42,43. En cambio, en Iguania o Gekkotans, solo unas pocas especies entre cientos muestran osteodermos bien desarrollados29. Se ha informado repetidamente que están ausentes en todas las serpientes, anfisbenios, dibámidos, teidos y gimnoftálmidos1,29. Para el mapeo detallado de la presencia/ausencia de osteodermos en un árbol filogenético de escamatos, consulte la revisión de Williams y sus colegas29.

La osificación dérmica en reptiles escamosos ha sido un tema candente en la última década, ya que el desarrollo y la disponibilidad de equipos de microtomografía computarizada (µCT) han facilitado el estudio de este fenómeno14. La no invasividad de µCT facilita el examen de cientos de muestras de museos y fósiles, así como la prueba de hipótesis específicas44,45,46,47,48. Además, los protocolos in vivo13 permiten estudios longitudinales con mediciones repetidas en pequeños animales vivos49. Con la ampliación del conocimiento sobre la presencia de osteodermos en los escamosos, podemos formular hipótesis sobre su función. Como los osteodermos se localizan mayoritariamente en la cabeza y superficie dorsal del cuerpo30,42, la hipótesis más aceptada sobre la función de la coraza dérmica es que sirve de protección22,40. No obstante, los osteodermos pueden contribuir a una variedad de otras funciones, como la locomoción50, la termorregulación44,51 y el almacenamiento de calcio52.

Dado que la armadura dérmica aparece en todos los linajes de lepidosaurios, su supuesta ausencia total en serpientes con más de 3500 especies53 es algo cuestionable y puede explicarse por la necesidad de mantener la flexibilidad corporal de las serpientes sin patas. La armadura dérmica reduce la agilidad y la velocidad de movimiento como se demostró en cordylids54. Por otro lado, la lagartija ámbar (Anguis fragilis) o lagartija europea (Pseudopus apodus), que han acorazado todo el cuerpo54,55, no parece tener problemas con los movimientos rápidos. Por lo tanto, sospechamos que podría haber algunas especies de serpientes con una armadura dérmica bien desarrollada. Para reducir el número de especies a examinar, nos enfocamos en grupos con una estrategia y ecología antipredadora específicas. Al final, seleccionamos boas de arena de la familia Erycidae (superfamilia Booidea), un grupo de serpientes fosoriales que realizan exhibiciones de cola56, durante las cuales la cola se vuelve inusualmente llamativa en respuesta al estrés o estímulos táctiles. Las boas de arena viven en secreto, escondidas en la arena la mayor parte del tiempo57. Usan la exhibición de la cola como una estrategia exitosa contra los depredadores56 para evitar lesiones graves en partes vulnerables del cuerpo (p. ej., la cabeza). Su cola suele ser difícil de distinguir de la cabeza ya que tiene la misma forma, por lo que se les conoce como "serpientes de dos cabezas"58 (Fig. 1a). La cola es áspera y dura al tacto en algunas especies (Fig. 1b). Este patrón es común en especies con armadura dérmica (p. ej., lagartijas escincoides y anguidas), lo que también respalda nuestro interés de buscar armadura dérmica en este grupo. La morfología de sus vértebras caudales está muy modificada59,60, presentando espinas neurales excesivamente bifurcadas, procesos laterales accesorios únicos, procesos laterales bien desarrollados y otras peculiaridades. Hasta donde sabemos, esta morfología única no se ha asociado con funciones antidepredadoras (u otras) en la literatura.

Estructura y composición de los osteodermos de la boa de arena de cola rugosa (Eryx conicus). (a) Fotografía de cuerpo entero de una serpiente de "dos cabezas"; (b) el detalle de escamas ásperas en la parte superior de la cola; (c) exploración µCT reconstruida de armadura dérmica lateral y esqueleto axial con costillas; (d) el detalle del osteodermo; (e) osteodermos de la dermis lateral de la parte caudal del cuerpo preparados como una preparación completa utilizando rojo de alizarina (tinción única); (f) sección transversal (dorsal hacia arriba) de la parte caudal del cuerpo teñida con hematoxilina y eosina; (g) el detalle del osteodermo de la sección transversal de la parte caudal del cuerpo teñido con hematoxilina y eosina. Obsérvense en (c) los osteodermos vermiformes (amarillos), mientras que el esqueleto axial y las costillas son grises. Los osteodermos en (e) residen completamente dentro de la pars papillaris corii, muy cerca de la escama. El origen de nuestras muestras (colecciones privadas de animales muertos por causas naturales) nos impide conservar el tejido para una histología fina. Los núcleos en (f, g) no son visibles porque ya estaban degradados. OD (osteodermo), C (costae), D (dermis), M (músculo), S (escama). Autor: Petra Frýdlová, Jan Dudák, Milada Halašková, Markéta Riegerová y Daniel Frynta.

En este estudio, nuestro objetivo fue investigar la morfología de la cola en serpientes fosoriales y serpientes con exhibiciones de cola para buscar armadura dérmica. Empleamos imágenes µCT para detectar posibles osificaciones dérmicas. Además de las boas de arena, hemos complementado nuestro conjunto de datos con material comparativo de boas, pitones y otros grupos de serpientes.

En total, examinamos 68 especímenes pertenecientes a 27 especies de serpientes (Tabla 1). Encontramos armadura dérmica en cuatro especies de boas de arena por µCT. Estaba presente en la cola y el cuerpo unos cuatro cm por delante de la cloaca y su distribución era bastante regular, asemejándose a la distribución de las escamas. En los lados dorsal y lateral copia el patrón de hileras de escamas (Fig. 1c). En la parte ventral tiene la forma y ubicación correspondiente a las escamas ventrales (Fig. 2b). La posición de los osteodermos está muy cerca de las escamas (Fig. 1e), lo que sugiere que cada escama en la parte inferior del cuerpo está sostenida por osteodermos. La forma más típica de los osteodermos dorsales y laterales era vermiforme (Fig. 1c, d) como se describe en los dragones de Komodo39, pero su densidad no era tan alta. Los osteodermos ventrales a menudo tenían forma de varilla (Fig. 2b). Sin embargo, la variabilidad en la forma de los osteodermos fue alta, especialmente en los especímenes pequeños. Lo más probable es que se deba a su desarrollo continuo. El análisis histológico (tinción con hematoxilina y eosina) reveló osteodermos de pequeña mineralización (367 × 167 µm de diámetro) incorporados a la dermis (Fig. 1f, g). La tinción con alizarina sensible a tejidos mineralizados reveló el mismo resultado. Las secciones transversales descubrieron pequeños osteodermos cerca de la superficie de la piel incorporados en la dermis superficial justo debajo de las escamas (Fig. 1e).

Visualización de la parte caudal del cuerpo y cola de las boas de arena por µCT. (a) Eryx conicus, (b) E. colubrinus, (c) E. miliaris, (d) E. tataricus. Las pequeñas estructuras coloreadas son osteodermos, que están presentes en la cola y la parte caudal del cuerpo anterior a la cloaca. Los colores son de acuerdo al volumen (en mm3) de osteodermos. Tenga en cuenta las diferentes escalas de volumen para cada especie. Los osteodermos no cubren el cuerpo continuamente; más bien se distribuyen individualmente a través de la superficie dentro de la piel. La distribución de los osteodermos es regular, asemejándose a la distribución de las escamas. Barra 10 mm. Autor: Petra Frýdlová y Jan Dudák.

Encontramos una armadura dérmica claramente discernible en todos menos uno de los siete adultos de la boa de arena de cola áspera (Eryx conicus) y un animal subadulto. La armadura dérmica estaba presente en la cola y el cuerpo alrededor de cuatro cm por delante de la cloaca (Tabla 1, Fig. 2a; Video complementario 1; SI1, SI6). Los osteodermos eran los más densos y voluminosos en la parte dorsal y lateral de la cola, lo que está en línea con la supuesta función antidepredadora de la armadura dérmica. Los osteodermos también estaban presentes en la parte ventral. No cubrieron la cola continuamente; más bien, se distribuyeron individualmente por la superficie de manera regular, asemejándose a la distribución de escamas. El volumen medio de osteodermos fue 1,60E−02 mm3 (rango 9,74E−07–0,07 mm3).

La armadura dérmica también estuvo presente en la boa de arena de Kenia (E. colubrinus). Sin embargo, estaba bien desarrollado solo en uno de cada diez especímenes adultos (Fig. 2b; Video complementario 2; SI1, SI5). El volumen medio de osteodermos fue de 0,07 mm3 (rango 9,93E−04–0,81 mm3). En otros dos individuos adultos, estaba mucho menos desarrollado, con solo pequeños osteodermos presentes en la parte ventral de la cola. También encontramos armadura dérmica en un espécimen adulto de E. miliaris, que se colocó principalmente en la parte basal de la cola (Fig. 2c; Video complementario 3; SI1, SI7). En un E. tataricus adulto, los osteodermos estaban presentes en toda la parte ventral de la cola (Fig. 2d; Video complementario 4; SI1, SI8). El volumen medio de osteodermos en E. miliaris y E. tataricus fue de 4,19E-03 mm3 (rango: 1,46E-04-3,35E-02 mm3) y 5,05E-03 mm3 (rango 1,45E-04-0,37 mm3), respectivamente. No encontramos osteodermos en juveniles y subadultos (excepto E. conicus). El volumen de la armadura dérmica se correlaciona positivamente con el tamaño corporal y la edad del espécimen. Esto sugiere que los osteodermos se desarrollan a través de la ontogenia en la edad adulta en las boas de arena.

No pudimos detectar una armadura dérmica similar en las otras boas de arena examinadas. En E. jaculus puede deberse al bajo tamaño muestral. En E. johnii el tamaño de la muestra también fue pequeño, sin embargo, esos individuos estaban completamente desarrollados y tenían más de 20 años. E. muelleri estaban completamente desarrollados y el tamaño de la muestra era suficiente. Sin embargo, confirmamos la presencia de modificaciones muy pronunciadas de las vértebras caudales en boas de arena (Fig. 3), no encontradas en ninguna otra especie estudiada. En el resto de las especies estudiadas no encontramos osteodermos ni vértebras caudales modificadas. Las vértebras de la cola eran bastante uniformes y disminuían de volumen en la dirección caudal, incluso en especies en las que se han descrito despliegues de cola (Fig. 3). Con base en estos resultados, planteamos la hipótesis de que los osteodermos y las modificaciones en las vértebras caudales son exclusivos de las boas de arena y que podrían estar asociados con la ecología fosorial y una táctica de búsqueda de alimento especializada (presa de las camadas de roedores en las madrigueras). Para evaluar esta hipótesis, realizamos la reconstrucción del estado ancestral en un árbol espejo (topología de árbol adoptada de Reynolds et al.61) utilizando la parsimonia máxima implementada en Mesquite (Fig. 4). El escenario más parsimonioso es un origen de la armadura dérmica en el último ancestro común de todas las especies de Eryx excepto E. muelleri (asterisco en la Fig. 4b) y luego dos pérdidas independientes de esta armadura en E. johnii y E. jaculus. Un escenario alternativo sugiere tres orígenes independientes de la armadura dérmica. Otros escenarios son menos parsimoniosos, por ejemplo, si la armadura dérmica es una apomorfia de todo el género Eryx, se requiere una pérdida más en E. muelleri. Los resultados fueron prácticamente los mismos para una topología de árbol alternativa y un método ML (ver SI 2–4).

Morfología caudal y de la cola de las serpientes estudiadas según lo revelado por µCT. Nótense los pequeños osteodermos visibles en E. colubrinus, E. conicus, E. miliaris y E. tataricus. Las modificaciones de las vértebras caudales son evidentes en todas las especies de Eryx excepto en E. jaculus. Autor: Petra Frýdlová y Jana Mrzílková.

Visualización de modificaciones de ecología, osteodermos y vértebras caudales en el árbol filogenético. (a) fosorialidad, (b) presencia de osteodermos y (c) presencia de modificaciones de vértebras caudales (CVM) en serpientes. Reconstrucción de estados ancestrales usando máxima parsimonia siguiendo la topología de Reynolds et al. 2014 fue empleado en Mesquite. Abreviaturas: * el supuesto origen de la armadura dérmica en las boas de arena, † la posible incertidumbre de la presencia/ausencia de osteodermos debido al bajo tamaño de muestra de E. jaculus. Autora: Petra Frydlová.

Las modificaciones caudales están presentes en todos los miembros del género Eryx (excepto E. jaculus), por lo que un solo origen en el ancestro de este grupo es el escenario más parsimonioso (Fig. 4c). Consideramos que ambos caracteres son probablemente innovaciones morfológicas exclusivas de Erycidae y adaptativas para serpientes fosoriales en un contexto antidepredador.

Describimos por primera vez la presencia de armadura dérmica en serpientes. Se descubrieron osteodermos en la parte caudal del cuerpo (principalmente en la cola) en cuatro especies de boas de arena. Estuvieron presentes mayoritariamente en ejemplares adultos de ambos sexos en especies bien representadas (E. conicus y E. colubrinus). En E. tataricus, los encontramos solo en una hembra muy vieja. El volumen de la armadura dérmica parece estar positivamente correlacionado con el tamaño corporal y la edad del espécimen estudiado. La posición de los osteodermos está en la capa superficial de la dermis, muy cerca de las escamas, y copia el patrón de las escamas dorsales, laterales y ventrales en la parte inferior del cuerpo. Lo más probable es que sea responsable de la protección pasiva de la cola, así como de la reducción de la flexibilidad de la piel de la cola. La forma de los osteodermos es muy variable, lo cual es típico de este tipo de elemento esquelético en los escamosos29. La forma más común es vermiforme, parecida a las descritas en los dragones de Komodo (Varanus komodoensis)39.

Los osteodermos son comunes en los escamosos31,62, sin embargo, la distribución filogenética específica es muy irregular1. Nuestros datos sobre boas de arena indican un patrón irregular similar, ya que no están presentes en todas las especies estudiadas (Fig. 4b). La ausencia en E. jaculus puede estar asociada con un tamaño de muestra bajo. Sin embargo, incluso si se descubre más tarde, no cambiará el escenario de un origen independiente. Orígenes independientes repetidos y/o pérdidas de osteodermos apoyan la idea de la capacidad plesiomórfica latente de la dermis para formar esta estructura si es necesario11,25.

Proponemos una función antidepredadora de los osteodermos en las boas de arena basada en (1) la distribución caudal en el cuerpo, (2) la ecología fosoral y (3) las modificaciones de las vértebras caudales. Las boas de arena son serpientes fosoriales con cuerpos más bien cortos y robustos. La cola se parece a la cabeza, lo que, en combinación con las exhibiciones de la cola, hace que la atención y los ataques de los depredadores se dirijan a esta parte menos vulnerable del cuerpo, la cola. Esto fue respaldado por Greene56, quien estudió la prevalencia de lesiones en la cola en diferentes especies de serpientes que emplean exhibiciones de cola (especialmente E. johnii y Charina bottae). Nuestra hipótesis es que la protección adicional de esta parte del cuerpo con armadura dérmica puede ser altamente adaptativa. Más tarde, Hoyer63 sugirió que las lesiones en C. bottae se deben principalmente a que las presas protegen a sus crías (específicamente, los padres de roedores altriciales). En consecuencia, la armadura dérmica que reforzaba la punta de la cola evolucionó para resistir los repetidos ataques no de los depredadores sino de las presas. Apoyamos esta última hipótesis. Las boas de arena se alimentan de lechos de roedores en madrigueras (para una revisión detallada de las presas de las boas de arena, consulte 64). Entran en la madriguera a través de estrechos pasajes subterráneos y se aprovechan del nido. Nuestra hipótesis es que cuando los padres regresan al nido y descubren a la serpiente intrusa, dirigen sus ataques a la cola, que es el primer objeto con el que se encuentran en su camino hacia el nido. Al mismo tiempo, la serpiente no puede defenderse mordiendo debido al espacio insuficiente para darse la vuelta dentro del pasaje. Por lo tanto, pensamos que necesitan proteger su cola de forma pasiva, con una armadura dérmica. Comparamos esta armadura con la armadura de brigantina de los guerreros medievales. Nuestra hipótesis también está respaldada por las modificaciones únicas de las vértebras caudales en este clado. En la mayoría de las especies de boas de arena, la cola está llena de vértebras agrandadas (Fig. 3 y referencias 59,60). La reconstrucción del estado ancestral reveló un origen de las modificaciones de las vértebras caudales en Erycidae. Aunque también examinamos varias otras especies de serpientes fosoriales y semi-fosoriales (categorización según65) (p. ej., Xerotyphlops, Calabaria, Xenopeltis), no encontramos adaptaciones morfológicas similares (ni osteodermos ni modificaciones de las vértebras caudales), ni siquiera en los estrechos Lichanura relacionada. La ausencia común de armadura dérmica en las serpientes puede explicarse por el equilibrio entre flexibilidad y armadura. El blindaje dérmico exagerado suele asociarse a la reducción de la velocidad y la maniobrabilidad54. Si bien las boas de arena son serpientes bastante lentas66 y la distribución de la armadura dérmica se encuentra en la parte posterior del cuerpo, la ventaja protectora (presencia de armadura) puede compensar las desventajas (flexibilidad y reducción de la velocidad). Para explorar el desempeño funcional de la armadura dérmica y su adaptabilidad en las boas de arena, será necesario probarla (por ejemplo, mediante la comparación de la penetrabilidad de la piel en partes del cuerpo protegidas y no protegidas). Sin embargo, la función actual de una determinada estructura no proporciona evidencia suficiente sobre la historia adaptativa de este personaje. Originalmente puede evolucionar debido a un tipo diferente de presión selectiva (preadaptación).

La evolución descubierta de los osteodermos y las modificaciones únicas de las vértebras caudales en las boas de arena respaldan la tendencia general de las especies fosoriales a adoptar una morfología, fisiología, dieta y locomoción altamente especializadas (resumido en 67). Se han revelado varias otras adaptaciones morfológicas en las boas de arena, como escamas especializadas68 resistentes a la abrasión en hábitats arenosos69, un hocico excavador en forma de cuña70 y anteojos delgados y pequeños71. Los reptiles fosoriales a menudo exhiben miniaturización del cráneo y osteología craneal altamente especializada asociada con la excavación72,73, que también impone restricciones dietéticas y especializaciones64,74,75. Un análisis reciente centrado en los escamosos probó si la fosorialidad, un rasgo que promueve la especialización en muchos aspectos diferentes, actúa como un callejón sin salida evolutivo65. Los métodos comparativos filogenéticos revelaron que las tasas de transición de fosorialidad a no fosorialidad son significativamente más bajas que viceversa. Además, también demostraron que la fosorialidad es un callejón sin salida evolutivo para las serpientes pero no para las lagartijas.

Las boas de arena tienen un registro fósil relativamente rico de localidades en Eurasia y el Medio Oriente, que se remonta al Eoceno60,76. Se ha disputado su lugar de origen; sin embargo, los escenarios filogenéticos sugirieron que el clado irradió inicialmente en el Viejo Mundo77. Un esqueleto casi completo del boide parecido al ericino más antiguo (Rageryx schmidi) de Alemania data del Eoceno temprano-medio70. Un examen morfológico completo reveló procesos accesorios distintivos en las vértebras caudales, que no eran tan elaborados como en las especies existentes. Además, el premaxilar no tenía tanta forma de cuña y el oído interno carecía de las típicas adaptaciones a un modo de vida excavador. No informan de la presencia de armadura dérmica, pero esta estructura difícilmente puede conservarse en el registro fósil. Smith y Scanferla70 concluyeron que este antepasado de Erycidae y Charinidae no era fosorial. Con base en el registro fósil disponible del Mioceno71 y el Plioceno medio, Szyndlar y Schleich60 sugieren que la mayoría de los representantes de Erycidae europeos eran similares a los miembros asiáticos existentes del género con procesos accesorios caudales bien desarrollados60 y muy probablemente eran fosoriales.

La filogenia de la superfamilia Booidea aún se discute, especialmente la posición de Calabaria reinhardtii78,79, la posición de Candoia, la cuestión de la monofilia de la familia Erycidae con los géneros Eryx, Lichanura, Ungaliophis, Exiliboa y Charina, y las relaciones al interior boas de arena Decidimos seguir la filogenia más conservadora de boas y pitones de Reynolds et al.61. Sin embargo, los resultados fueron comparables cuando se utilizó la filogenia completamente muestreada de Tonini et al.80, ya que los caracteres estudiados (osteodermos, morfología caudal) están presentes solo dentro del clado Erycidae. Estas dos filogenias también difieren en la posición de E. colubrinus y E. jaculus dentro de las boas de arena. Preferimos la posición de E. jaculus de Reynolds et al.61 ya que es congruente con los nuevos datos moleculares para las poblaciones iraníes de boas de arena81. La posición de E. colubrinus sigue siendo problemática, como se desprende de los valores de apoyo de Reynolds et al.61. A pesar de estas relaciones inciertas dentro de las boas de arena, descubrimos los mismos escenarios evolutivos sobre el origen de la armadura dérmica usando ambas filogenias61,80 (SI 10–12).

La distribución de la armadura dérmica dentro de las boas de arena es irregular. La ausencia en E. jaculus puede deberse al tamaño de muestra bastante bajo. Sin embargo, los especímenes adultos de E. johnii eran individuos adultos y viejos (> 20 años). Como el volumen de osteodermos se correlaciona positivamente con la edad y el tamaño corporal, ya debería estar presente en esos individuos. En E. muelleri examinamos seis especímenes adultos completamente desarrollados. A pesar de este tamaño de muestra más alto, no detectamos ninguna evidencia de armadura dérmica en esta especie. Desde un punto de vista evolutivo, es interesante que E. muelleri sea la boa de arena más basal (su posición es estable a lo largo de varias filogenias). Además, su cola exhibe los procesos vertebrales más elaborados (Fig. 3). Podemos especular sobre la coevolución y una posible compensación entre las modificaciones caudales y la armadura dérmica, que juegan un papel importante en la defensa contra los depredadores. La especie con la armadura dérmica más desarrollada (E. conicus) redujo considerablemente el volumen de las apófisis vertebrales caudales, lo que respalda esta supuesta compensación.

Nos sorprendió bastante no haber encontrado armadura dérmica en la pitón excavadora de Calabar (C. reinhardtii), ya que su cuerpo es muy duro al tacto (como en los gerrosauridos, cordylids y anguids). Sin embargo, un análisis detallado de las propiedades mecánicas de su piel82 reveló una disposición lamelar altamente estructurada de los haces de colágeno dérmicos, capas tegumentarias marcadamente gruesas y una reducción de la región bisagra entre las escamas, que en combinación mutua proporcionan una enorme resistencia a la penetración. Los autores plantearon la hipótesis de que estas propiedades de la piel de las pitones de Calabar sirven como un mecanismo defensivo pasivo contra las mordeduras penetrantes de roedores y depredadores maternos. De ser cierto, sería un ejemplo de la evolución convergente de una estrategia defensiva pasiva basada en dos estructuras morfológicas diferentes en la piel en especies con ecología similar (fosorialidad, especialización en crías de roedores). Por otro lado, la ausencia de armadura dérmica en Xerotyphlops vermicularis no fue tan sorprendente. Estas serpientes secretas de cuerpo pequeño son fosoriales. Debido a su dieta especializada (mirmecofagia), se mantienen cerca de hormigueros y termiteros, que les ofrecen una defensa pasiva. Por lo tanto, la evolución de estructuras morfológicas protectoras adicionales sería redundante.

Podemos considerar otras especies de serpientes candidatas, que podrían haber desarrollado una armadura dérmica. Sería especialmente útil tomar muestras de las restantes especies estrechamente relacionadas pertenecientes a Erycidae y Charinidae. Además, sería interesante examinar otras especies fosoriales que emplean exhibiciones de cola y se especializan en recoger crías de roedores (p. ej., Uropeltis, Cylindrophis, Loxocemus, Calamaria). Verificamos el material disponible en MorphoSource.org83 pero no encontramos osteodermos en ninguno de los géneros mencionados anteriormente.

En conclusión, descubrimos una armadura dérmica encubierta en las boas de arena. Nuestra hipótesis es que esta estrategia defensiva pasiva está asociada con la fosorialidad y una táctica de forrajeo especializada. Nuestra hipótesis está respaldada por la morfología esquelética especializada de la cola, con vértebras caudales altamente modificadas que casi llenan todo el volumen de la cola.

Examinamos las colas de especímenes preservados en formalina o etanol de las colecciones privadas de DF y PF Nos enfocamos en el género Eryx (siete especies), revisado recientemente por Reynolds y Henderson84, e incluimos otros géneros de la superfamilia Booidea (10 especies) . También complementamos la muestra con 10 especies adicionales de diferentes familias de serpientes (consulte la Tabla 1 para obtener más detalles) como grupos externos. Examinamos 68 especímenes en total, 56 especímenes con µCT y 12 especímenes con micro-radiografía. Esas técnicas son adecuadas para la visualización de tejidos duros. En comparación con la histología, no son tan sensibles a la conservación de muestras y permiten inspeccionar muestras de mayor tamaño.

Medimos la longitud total del cuerpo (TOL), la longitud del hocico a la cloaca (SVL) y la longitud de la cola (TL) de todos los especímenes (Tabla 1). Completamos nuestros datos con el tamaño corporal relativo (SVLrel) en % calculado como SVL del espécimen/SVL promedio típico para la especie y el sexo*100 (los datos para los SVL promedio provienen de la literatura; para obtener datos y referencias, consulte la Tab. S1 en SI1 ). Dado que el 75 % es el tamaño relativo medio en la madurez que se encuentra en los escamosos85, consideramos adultos a los animales con SVLrel > 75 %. Pudimos recolectar muchos animales completamente o casi completamente desarrollados con SVLrel> 90%. Cortamos la cola en la zona de encima de la cloaca para introducir la muestra en un tubo de ensayo de 60 ml. En siete especies seleccionadas (E. conicus, E. colubrinus, E. johnii, E. muelleri, E. tataricus, Calabaria reinhardtii y Lichanura trivirgata), examinamos todo el cuerpo para buscar armadura dérmica.

El análisis µCT se llevó a cabo utilizando dos escáneres micro-CT de haz cónico diferentes: Bruker SkyScan 1275 (Bruker microCT, Kontich, Bélgica), ubicado en el Laboratorio Especializado de Imágenes Experimentales, y un escáner µCT hecho a la medida operado en el micro-CT. Laboratorio de TC del Instituto de Física Experimental y Aplicada86.

El SkyScan 1275 es muy adecuado para el escaneo rápido y de rutina de conjuntos de muestras más grandes, pero la resolución espacial máxima alcanzable es insuficiente en algunos casos. Por lo tanto, se utilizó para los escaneos preliminares iniciales del conjunto completo de muestras. Cada medición consistió en varios escaneos de haz cónico que se fusionaron en un solo volumen durante la reconstrucción tomográfica. Esta técnica es una característica incorporada del escáner y permite escanear objetos que exceden el campo de visión del detector en la dirección axial. El tubo se hizo funcionar a 40 kVp y 250 µA. Cada escaneo consistió en 1800 proyecciones equidistantes. Los datos de proyección se reconstruyeron utilizando el software Bruker Nrecon. El tamaño de píxel efectivo se estableció dentro del rango de 26 a 51 µm, dependiendo del tamaño de las muestras individuales.

En función de los resultados obtenidos, se seleccionó un subgrupo de especímenes (con osteodermos detectados) para un escaneo más detallado utilizando el escáner personalizado. Esta máquina nos permitió preparar imágenes y animaciones de alta resolución para su publicación. El sistema estaba equipado con un tubo de rayos X Hamamatsu L12161-07 y un detector de imágenes de rayos X Dexela 1512. El tubo es una fuente de microfoco de tipo sellado con un objetivo de tungsteno y proporciona un voltaje de aceleración de hasta 150 kV y un corriente de tubo de hasta 500 µA. El detector es un panel plano CMOS de píxel activo equipado con un sensor de centelleo CsI microcolumnar de 200 µm de espesor y una matriz de lectura pixelada de 1944 por 1536 con un paso de 74,8 µm. Se utilizó la geometría de exploración helicoidal dada la forma alargada de las muestras medidas. El tubo se hizo funcionar a 60 kVp y 150 µA. El espectro se filtró con un filtro de aluminio de 1 mm de espesor. El paso del haz se fijó en 0,5 y el paso del ángulo de proyección en 0,6°. El tamaño de píxel efectivo logrado varió dentro del rango de 8 a 15 µm dependiendo de las dimensiones de cada muestra. Las reconstrucciones de CT se llevaron a cabo en Volume Graphics Studio MAX (Volume Graphics GmBH, Heidelberg, Alemania) utilizando una técnica de reconstrucción algebraica iterativa incluida en el módulo dedicado de reconstrucción de CT. El análisis, segmentación y visualización de los datos se realizó con el software Bruker CTVox (Bruker microCT, Kontich, Bélgica) y Dragonfly87. El procedimiento de segmentación constaba de dos pasos. Primero, las estructuras similares a huesos fueron seleccionadas por un umbral utilizando el algoritmo de Otsu. Luego, se utilizó el análisis de componentes conectados, una herramienta integrada del software Dragonfly, para separar los objetos individuales que no se tocan obtenidos del procedimiento de umbralización. Después de eso, todos los osteodermos segmentados se pueden manejar como objetos individuales y se pueden analizar sus propiedades como dimensiones, volumen, forma y posición en el espacio.

Completamos nuestro estudio con métodos histológicos. Examinamos muestras de E. conicus para buscar tejido mineralizado. Retiramos un trozo de piel transversalmente de la parte caudal del cuerpo (3 cm anterior a la cloaca). Las muestras se fijaron en etanol al 100 %, se transfirieron a hidróxido de potasio al 1,5 % para la digestión y se tiñeron con la solución de alizarina al 0,001 % en hidróxido de potasio al 1 %. Luego las muestras fueron lavadas en agua destilada y procesadas en series ascendentes de soluciones de glicerol en agua y almacenadas en glicerol al 100%. Las muestras se examinaron con una lupa estéreo.

Para examinar los tejidos con más detalle, también preparamos secciones histológicas. Separamos 2 cm de la parte caudal del cuerpo (2 cm anterior a la cloaca) de E. conicus. Las muestras fueron fijadas en etanol al 96% y descalcificadas en una mezcla a partes iguales de ácido fórmico al 40% y citrato de sodio al 20%88. La muestra se deshidrató en series graduadas de etanol y se incluyó en parafina. Todo el cuerpo se cortó transversalmente en secciones de 7 μm mediante un micrótomo. Las secciones se tiñeron con hematoxilina y eosina. Los portaobjetos se examinaron bajo un microscopio binocular.

La reconstrucción del estado ancestral se realizó en Mesquite v. 3.7.089 usando máxima parsimonia y máxima verosimilitud (ML). Para las relaciones filogenéticas, utilizamos una filogenia molecular a nivel de especie para boids y pitones de Reynolds et al.61 y una filogenia escamosa integral de Tonini et al.80. Consideramos que los osteodermos estaban presentes cuando eran visibles como estructuras aisladas de alta densidad similares a huesos en la dermis, completamente separadas del esqueleto. Las modificaciones caudales se calificaron como presentes cuando había espinas neurales excesivamente bifurcadas, procesos laterales accesorios únicos y/o procesos laterales bien desarrollados.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado (y sus archivos de información complementaria) y en el repositorio de Dryad (https://doi.org/10.5061/dryad.fxpnvx0wg).

Vickaryous, MK & Sire, JY El esqueleto tegumentario de los tetrápodos: origen, evolución y desarrollo. J. Anat. 214, 441–464. https://doi.org/10.1111/j.1469-7580.2008.01043.x (2009).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Zylberberg, L., Castanet, J. & Dericqles, A. Estructura de las escamas dérmicas en Gymnophiona (Amphibia). J. Morphol. 165, 41–54. https://doi.org/10.1002/jmor.1051650105 (1980).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Zylberberg, L. & Wake, MH Estructura de las escamas de Dermophis y Microcaecilia (Amphibia, Gymnophiona), y una comparación con la osificación dérmica de otros vertebrados. J. Morphol. 206, 25–43. https://doi.org/10.1002/jmor.1052060104 (1990).

Artículo PubMed Google Académico

Arun, D., Sandhya, S., Akbarsha, MA, Oommen, OV y Divya, L. Una visión de las glándulas de la piel, las escamas dérmicas y las secreciones del anfibio ceciliano Ichthyophis beddomei. Arabia J. Biol. ciencia 27, 2683–2690. https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2020.06.009 (2020).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Toledo, RC & Jared, C. La capa dérmica calcificada en anuros. compensación Bioquímica Fisiol. Parte A Fisiol. 104, 443–448. https://doi.org/10.1016/0300-9629(93)90444-9 (1993).

Artículo Google Académico

Katchburian, E. et al. Capa dérmica mineralizada de la rana arborícola brasileña Corythomantis greeningi. J. Morphol. 248, 56–63. https://doi.org/10.1002/jmor.1020 (2001).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Delorme, S. & Vickaryous, MK Estructuras tegumentarias calcificadas en anuros. Faseb J. 24, 634 (2010).

Artículo Google Académico

Gadow, H. Cambridge Natural History, Vol VIII: Amphibia and Reptiles (Hafner Publishing Company, 1901).

Francillon-Vieillot, H. et al. Microestructura y mineralización de tejidos esqueléticos de vertebrados. En Biomineralización Esquelética; Patrones, Procesos y Tendencias Evolutivas (ed. Carter, JG) 471–548 (Van Nostrand Reinhold, 1990).

Google Académico

de Ricqlès A, Pereda Suberbiola X., Gasparini Z, Olivero E. Histology of dérmal osifications in an ankylosaurian dinosaur from the Late Cretaceous of Antarctica in International Symposium on Mesozoic Terrestrial Ecosystems (ed. Leanza, HA) 171–174 (Asociación Paleontológica Argentina ).

Main, RP, de Ricqles, A., Horner, JR & Padian, K. La evolución y función de los escudos de dinosaurios tireóforos: Implicaciones para la función de las placas en los estegosaurios. Paleobiología 31, 291–314. https://doi.org/10.1666/0094-8373(2005)031[0291:teafot]2.0.co;2 (2005).

Artículo Google Académico

Dilkes, D. & Brown, LE Biomecánica de las vértebras y osteodermos asociados del anfibio Cacops aspidephorus del Pérmico temprano. J. Zool. 271, 396–407. https://doi.org/10.1111/j.1469-7998.2006.00221.x (2007).

Artículo Google Académico

Broeckhoven, C., du Plessis, A., le Roux, SG, Mouton, PLN y Hui, C. La belleza es más que superficial: un protocolo no invasivo para el estudio anatómico in vivo mediante micro-CT. Métodos Ecol. Evol. 8, 358–369. https://doi.org/10.1111/2041-210x.12661 (2017).

Artículo Google Académico

Broeckhoven, C. & du Plessis, A. Microtomografía de rayos X en la investigación herpetológica: una revisión. Amphibia-Reptilia 39, 377–401. https://doi.org/10.1163/15685381-20181102 (2018).

Artículo Google Académico

Hall, BK Huesos y cartílagos: biología esquelética evolutiva y del desarrollo (Elsevier Academic Press, 2015).

Google Académico

Stanley, et al. Una revisión de Cordylus machadoi (Squamata: Cordylidae) en el suroeste de Angola, con la descripción de una nueva especie del desierto de Pro-Namib. Zootaxa 4061(3), 201–226. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4061.3.1 (2016).

Artículo PubMed Google Académico

Broeckhoven, C., de Kock, C. & Mouton, PLFN Dimorfismo sexual en la expresión del osteodermo y el papel de la agresión intrasexual masculina. Biol. J. Linn. Soc. 122(2), 329–339. https://doi.org/10.1093/biolinnean/blx066 (2017).

Artículo Google Académico

Jarvik, E. Estructura básica y evolución de los vertebrados vol. 1 (Prensa Académica, 1980).

Google Académico

Dias, EV & Richter, M. Sobre la escamación de Australerpeton cosgriffi Barberena, un anfibio temnospondilo del Pérmico Superior de Brasil. Ana. Academia Sujetadores. Cienc. 74, 477–490. https://doi.org/10.1590/s0001-37652002000300010 (2002).

Artículo Google Académico

Ruibal, R. & Shoemaker, V. Osteoderms in Anurans. J. Herpetol. 18, 313–328. https://doi.org/10.2307/1564085 (1984).

Artículo Google Académico

Zylberberg, L. & Castanet, J. Nuevos datos sobre la estructura y el crecimiento de los osteodermos en el reptil Anguis fragilis (Anguidae, Squamata). J. Morphol. 186, 327–342. https://doi.org/10.1002/jmor.1051860309 (1985).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Vickaryous, MK, Meldrum, G. & Russell, AP Geckos blindados: una investigación histológica del desarrollo de osteodermos en Tarentola (Phyllodactylidae) y Gekko (Gekkonidae) con comentarios sobre su regeneración y función inferida. J. Morphol. 276, 1345-1357. https://doi.org/10.1002/jmor.20422 (2015).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Scheyer, TM, Sander, PM, Joyce, WG, Boehme, W. & Witzel, U. Una estructura de madera contrachapada en el caparazón de tortugas de caparazón blando fósiles y vivas (Trionychidae) y sus implicaciones evolutivas. org. Diversos. Evol. 7, 136–144. https://doi.org/10.1016/j.ode.2006.03.002 (2007).

Artículo Google Académico

Sun, CY & Chen, PY Diseño estructural y comportamiento mecánico de osteodermos de caimán (Alligator mississippiensis). Acta Biomater. 9, 9049–9064. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2013.07.016 (2013).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Hill, RV Anatomía e histología comparativas de los osteodermos xenartrán. J. Morphol. 267, 1441–1460. https://doi.org/10.1002/jmor.10490 (2006).

Artículo PubMed Google Académico

Vickaryous, MK & Hall, BK Morfología y desarrollo del osteodermo en el armadillo de nueve bandas, Dasypus novemcinctus (Mammalia, Xenarthra, Cingulata). J. Morphol. 267, 1273–1283. https://doi.org/10.1002/jmor.10475 (2006).

Artículo PubMed Google Académico

Scarano, AC, Ciancio, MR, Barbeito-Andres, J., Barbeito, CG & Krmpotic, CM Micromorfología de osteodermos en Dasypodidae (Cingulata, Mammalia): Caracterización y reconstrucciones 3D. J. Morphol. 281, 258–272. https://doi.org/10.1002/jmor.21096 (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Hill, RV Integración de conjuntos de datos morfológicos para el análisis filogenético de la amniota: La importancia de los caracteres tegumentarios y el aumento del muestreo taxonómico. sist. Biol 54, 530–547. https://doi.org/10.1080/10635150590950326 (2005).

Artículo PubMed Google Académico

Williams, C. et al. Una revisión de los osteodermos de lagartos (Reptilia: Squamata). Biol. Rev. 97, 1–19. https://doi.org/10.1111/brv.12788 (2022).

Artículo PubMed Google Académico

Vickaryous, MK & Hall, BK Desarrollo del esqueleto dérmico en Alligator mississippiensis (Archosauria, crocodylia) con comentarios sobre la homología de los osteodermos. J. Morphol. 269, 398–422. https://doi.org/10.1002/jmor.10575 (2008).

Artículo PubMed Google Académico

Broeckhoven, C., du Plessis, A., Minne, B. y Van Damme, R. Morfología evolutiva de los osteodermos en Squamates. J. Morphol. 280, S90–S90 (2019).

Google Académico

Reynoso, VH Un esfenodontiano "perlado" (Diapsida: Lepidosauria) del Cretácico temprano del centro de México. J. Vertebr. Paleontol. 17, 52–59. https://doi.org/10.1080/02724634.1997.10010953 (1997).

Artículo Google Académico

Paluh, DJ, Griffing, AH & Bauer, AM Armadura mudable: Identificación de osteodermos en el tegumento de Geckolepis maculata (Gekkota). Afr. J. Herpetol. 66, 12–24. https://doi.org/10.1080/21564574.2017.1281172 (2017).

Artículo Google Académico

Laver, RJ et al. El desarrollo de la armadura cefálica en el gecko tokay (Squamata: Gekkonidae: Gekko gecko). J. Morphol. Rev. 281, 213–228 (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Paluh, DJ & Bauer, AM Anatomía craneal comparativa de eslizones Trachylepis terrestres y que habitan en grietas (Squamata: Scincidae) con una encuesta de recursos en osteología craneal escincida. PLoS ONE https://doi.org/10.1371/journal.pone.0184414 (2017).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Costantini, D., Alonso, ML, Moazen, M. & Bruner, E. La relación entre las escamas cefálicas y los huesos en lagartos: un estudio microtomográfico preliminar sobre tres especies de lacertidos. Anat. rec. Adv. Integrar Anat. Evol. Biol. 293, 183–194. https://doi.org/10.1002/ar.21048 (2010).

Artículo Google Académico

Erickson, GM, De Ricqles, A., De Buffrenil, V., Molnar, RE & Bayless, MK Huesos vermiformes y la evolución del gigantismo en Megalania: cómo un zorro reptiliano se convirtió en león. J. Vertebr. Paleontol. 23, 966–970 (2003).

Artículo Google Académico

Iacoviello, F. et al. La estructura jerárquica multiescala de los osteodermos de Heloderma sospechoso y sus propiedades mecánicas. Acta Biomater. 107, 194–203. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2020.02.029 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Maisano, JA, Laduc, TJ, Bell, CJ & Barber, D. Los osteodermos cefálicos de Varanus komodoensis según lo revelado por tomografía computarizada de rayos X de alta resolución. Anat. rec. Adv. Integrar Anat. Evol. Biol. 302, 1675–1680. https://doi.org/10.1002/ar.24197 (2019).

Artículo Google Académico

Schucht, PJ, Ruhr, PT, Geier, B., Glaw, F. & Lambertz, M. Armado con piel y hueso: un estudio combinado histológico y mu CT del tegumento excepcional del camaleón de hoja de Antsingy Brookesia perarmata (Angel, 1933). J. Morphol. 281, 754–764. https://doi.org/10.1002/jmor.21135 (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Zheng, Y. & Wiens, JJ Combinación de enfoques filogenómicos y de supermatriz, y una filogenia calibrada en el tiempo para reptiles escamosos (lagartos y serpientes) basada en 52 genes y 4162 especies. mol. Filogeneta. Evol. 94, 537–547. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2015.10.009 (2016).

Artículo PubMed Google Académico

Levrat-Calviac, V., Castanet, J. & Zylberberg, L. La estructura de los osteodermos en dos lagartos. En Tarentola mauritanica and Anguis fragilis in Studies in Herpetology: Proceedings of the European Herpetological Meeting (ed. Roček, Z.) 341–344 (Prague Charles University, 1986).

Google Académico

Broeckhoven, C., El Adak, Y., Hui, C., Van Damme, R. & Stankowich, T. En terreno peligroso: La evolución de la armadura corporal en lagartos cordyline. proc. Roy. Soc. B Biol. ciencia 285, 10. https://doi.org/10.1098/rspb.2018.0513 (2018).

Artículo Google Académico

Broeckhoven, C., du Plessis, A. y Hui, C. Compensación funcional entre la fuerza y la capacidad térmica de la armadura dérmica: conocimientos de lagartos ceñidos. J. Mec. Comportamiento biomedicina Estera. 74, 189–194. https://doi.org/10.1016/j.jmbbm.2017.06.007 (2017).

Artículo Google Académico

Broeckhoven, C., Mouton, P. y Hui, C. Causas próximas de variación en la armadura dérmica: conocimientos de los lagartos armadillo. Oikos 127, 1449–1458. https://doi.org/10.1111/oik.05401 (2018).

Artículo Google Académico

Frydlova, P. et al. Patrones de crecimiento en lagartos monitores (Varanidae) según lo revelado por tomografía computarizada de placas de crecimiento femorales. Zoomorfología 136, 95–106. https://doi.org/10.1007/s00435-016-0338-3 (2017).

Artículo Google Académico

Frydlova, P. et al. Se rechazó la universalidad del crecimiento indeterminado en lagartos: la micro-CT revela tiempos contrastantes de persistencia del cartílago de crecimiento en iguanas, agamas y camaleones. ciencia Rep. 9, 14. https://doi.org/10.1038/s41598-019-54573-5 (2019).

Artículo CAS Google Académico

Frydlova, P. et al. El crecimiento determinado es predominante y probablemente ancestral en los reptiles escamosos. proc. Roy. Soc. B Biol. ciencia 287, 8. https://doi.org/10.1098/rspb.2020.2737 (2020).

Artículo Google Académico

Shu, GC et al. Un método rápido y no invasivo para la observación anatómica de vértebras de renacuajo in vivo. Herpetol asiático. Res. 9, 99–109. https://doi.org/10.16373/j.cnki.ahr.180003 (2018).

Artículo Google Académico

Buchwitz, M. & Voigt, S. La estructura peculiar del caparazón de un croniosuquio del Triásico implica un cambio evolutivo en la flexibilidad del tronco. J. Vertebr. Paleontol. 30, 1697–1708. https://doi.org/10.1080/02724634.2010.521685 (2010).

Artículo Google Académico

Farlow, JO, Hayashi, S. & Tattersall, GJ Vascularidad interna de las placas dérmicas de Stegosaurus (Ornithischia, Thyreophora). Suizo J. Geosci. 103, 173–185. https://doi.org/10.1007/s00015-010-0021-5 (2010).

Artículo Google Académico

Dacke, CG et al. Los osteodermos de cocodrilo como fuente de calcio lábil para la formación de la cáscara de huevo. J. Zool. 297, 255–264. https://doi.org/10.1111/jzo.12272 (2015).

Artículo Google Académico

Uetz, P., Freed, P., Aguilar, R. y Hošek, J. (eds.). La base de datos de reptiles http://www.reptile-database.org (2022).

Losos, JB, Mouton, PLFN, Bickel, R., Cornelius, I. & Ruddock, L. El efecto de la armadura del cuerpo en el comportamiento de escape en lagartos cordylid. Animación Comportamiento 64(2), 313–321. https://doi.org/10.1006/anbe.2002.3051 (2002).

Artículo Google Académico

Kéver, L. et al. Comportamiento biomecánico de osteodermos de lagarto y piel bajo carga externa. Exp. J. Biol. 225(20), 244551. https://doi.org/10.1242/jeb.244551 (2022).

Artículo Google Académico

Greene, H. Visualización defensiva de la cola de serpientes y anfisbenos. J. Herpetol. 143-161 (1973).

Lillywhite, H. Cómo funcionan las serpientes: estructura, función y comportamiento de las serpientes del mundo (Oxford University Press, 2014).

Google Académico

O'Shea, M. El libro de las serpientes: una guía de tamaño natural de seiscientas especies de todo el mundo (University of Chicago Press, 2018).

Libro Google Académico

Sood, M. Las vértebras caudales de Eryx johnii (Russell). vol. 14 (Springer India, 1941).

Szyndlar , Z. & Schleich , H. Las especies del género Eryx (Serpentes; Boidae; Erycinae) del Neógeno español con comentarios sobre la distribución pasada del género en Europa. Anfibios-Reptiles 15, 233–248 (1994).

Artículo Google Académico

Reynolds, RG, Niemiler, ML & Revell, LJ Hacia un árbol de la vida para las boas y las pitones: Filogenia a nivel de especies de múltiples locus con un muestreo de taxones sin precedentes. mol. Filogeneta. Evol. 71, 201–213. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2013.11.011 (2014).

Artículo Google Académico

Bever, GS, Bell, CJ & Maisano, JA La caja craneal osificada y los osteodermos cefálicos de Shinisaurus crocodilurus (Squamata, Shinisauridae). Paleontol. Electrón. 8, 1–36 (2005).

Google Académico

Hoyer, R. Descripción de una población de boa de goma (Charina bottae) del oeste de Oregón. Herpetológica 30, 275–283 (1974).

Google Académico

Rodriguez-Robles, JA, Bell, CJ & Greene, HW Tamaño de boca y evolución de la dieta en serpientes: Ecología de alimentación de boas ericinas. J. Zool. 248, 49–58 (1999).

Artículo Google Académico

Cyriac, VP y Kodandaramaiah, U. Cavando su propia tumba macroevolutiva: Fossoriality como un callejón sin salida evolutivo en serpientes. J.Evol. Biol. 31, 587–598. https://doi.org/10.1111/jeb.13248 (2018).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Landová, E., Musilová, V., Polák, J., Sedláčková, K. y Frynta, D. Reacción antidepredadora del gecko leopardo Eublepharis macularius a los depredadores de serpientes. Canalla. Zool. 62(5), 439–450. https://doi.org/10.1093/cz/zow050 (2016).

Artículo Google Académico

Gans, C. Estudios sobre anfisbénidos (Amphisbaenia, Reptilia). Una revisión taxonómica de Trogonophinae y una interpretación funcional del patrón de adaptación de los anfisbénidos. Toro. Soy. Mus. Nat. hist. 119, 129–204 (1960).

Google Académico

Klein, MCG, Deuschle, JK & Gorb, SN Propiedades materiales de la piel de la boa de arena de Kenia Gongylophis colubrinus (Squamata, Boidae). J.Comp. Fisiol. Un Neuroetol. Sentido. Comportamiento Neural. Fisiol. Rev. 196 , 659–668. https://doi.org/10.1007/s00359-010-0556-y (2010).

Artículo PubMed Google Académico

Klein, MCG & Gorb, SN Resistencia al rayado de la superficie ventral de la piel en cuatro especies de serpientes (Squamata, Serpentes). Zoología 119, 81–96. https://doi.org/10.1016/j.zool.2015.12.006 (2016).

Artículo PubMed Google Académico

Smith, KT & Scanferla, A. Un esqueleto casi completo del boide erycine definitivo más antiguo (Messel, Alemania). Geodiversitas 43, 1–24. https://doi.org/10.5252/geodiversitas2021v43a1 (2021).

Artículo Google Académico

Da Silva, MAO et al. La morfología del espectáculo de la serpiente refleja su adaptación y desarrollo evolutivo. Veterinario BMC. Res. https://doi.org/10.1186/s12917-017-1193-2 (2017).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Roscito, JG & Rodrigues, MT Osteología craneal comparativa de lagartos fosoriales de la tribu Gymnophthalmini (Squamata, Gymnophthalmidae). J. Morphol. 271, 1352-1365. https://doi.org/10.1002/jmor.10878 (2010).

Artículo PubMed Google Académico

Olori, JC & Bell, CJ Morfología comparativa del cráneo de serpientes uropeltidas (Alethinophidia: Uropeltidae) con especial referencia a elementos desarticulados y variación. PLoS ONE https://doi.org/10.1371/journal.pone.0032450 (2012).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Andrews, RM, Pough, FH, Collazo, A. & Dequeiroz, A. El costo ecológico de la especialización morfológica: alimentación de un lagarto fosoral. Ecología 73, 139–145. https://doi.org/10.1007/bf00376990 (1987).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Vanhooydonck, B., Boistel, R., Fernandez, V. & Herrel, A. Empujar y morder: Compensaciones entre excavar y morder en un eslizón excavador (Acontias percivali). Biol. J. Linn. Soc. 102, 91–99. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2010.01563.x (2011).

Artículo Google Académico

Rage, JC Serpiente Erycine (Boidae) del género Calamagras del Eoceno inferior francés, con comentarios sobre la filogenia de Erycine. Herpetológica 33, 459–463 (1977).

Google Académico

Kluge, AG Calabaria y la filogenia de las serpientes Erycine. Zool. J. Linn. Soc 107, 293–351. https://doi.org/10.1111/j.1096-3642.1993.tb00290.x (1993).

Artículo Google Académico

Szyndlar, Z. Serpientes de la localidad del Mioceno inferior de Dolnice (Checoslovaquia). J. Vertebr. Paleontol. 7(1), 55–71. https://doi.org/10.1080/02724634.1987.10011637 (1987).

Artículo Google Académico

Pyron, RA, Burbrink, FT & Wiens, JJ Filogenia y clasificación revisada de Squamata, incluidas 4161 especies de lagartos y serpientes. BMC Evol. Biol. https://doi.org/10.1186/1471-2148-13-93 (2013).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Tonini, JFR, Beard, KH, Ferreira, RB, Jetz, W. & Pyron, RA Las filogenias de escamosos muestreadas completamente revelan patrones evolutivos en el estado de amenaza. Biol. Conservar 204, 23–31. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2016.03.039 (2016).

Artículo Google Académico

Eskandarzadeh, N. et al. Clasificación revisada del género Eryx Daudin, 1803 (Serpentes: Erycidae) en Irán y áreas vecinas, basada en secuencias de mtDNA y datos morfológicos. Herpetol. J 30, 2–12. https://doi.org/10.33256/hj30.1.212 (2020).

Artículo Google Académico

Han, DW & Young, BA El rinoceronte entre las serpientes: Anatomía comparativa y biofísica experimental de la piel de la pitón excavadora de Calabar (Calabaria reinhardtii). J. Morphol. 279, 86–96. https://doi.org/10.1002/jmor.20756 (2018).

Artículo PubMed Google Académico

MorphoSource.org. https://www.morphosource.org/ (2022).

Reynolds, R. & Henderson, R. Boas del mundo (Superfamilia Booidae): una lista de verificación con evaluaciones sistemáticas, taxonómicas y de conservación. Toro. Mus. compensación Zool. 162, 1–58 (2018).

Artículo Google Académico

Shine, R. & Charnov, EL Patrones de supervivencia, crecimiento y maduración en serpientes y lagartos. Soy. Nat. 139(6), 1257–1269. https://doi.org/10.1086/285385 (1992).

Artículo Google Académico

Dudák, J., Žemlička, J., Mrzílková, J., Zach, P. & Holcová, K. Aplicabilidad de detectores de conteo de fotones individuales de área grande Timepix para imágenes de rayos X de alta resolución y alto contraste de muestras biológicas . Trans. IEEE. Núcleo ciencia https://doi.org/10.1109/TNS.2022.3140396 (2022).

Artículo Google Académico

Object Research Systems (ORS) Inc (Montreal, Canadá, 2021).

Verdenius, HHW & Alma, L. Un estudio cuantitativo de los métodos de descalcificación en histología. J. Clin. Patol. 11, 229–236. https://doi.org/10.1136/jcp.11.3.229 (1958).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Mesquite: un sistema modular para el análisis evolutivo v. 3.7.0 (2021).

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Este proyecto fue apoyado por el Proyecto del Fondo Europeo de Desarrollo Regional 'Aplicaciones de ingeniería de la física del micromundo' (n.º CZ.02.1.01/0.0/0.0/16_019/0000766) y Charles University Grants (Cooperación n.º 35, 36 y 41). PF fue apoyado por el programa No. 204069 del Centro de Investigación de la Universidad Charles. Nos gustaría agradecer a Olga Šimková por cuidar de las serpientes. Agradecemos a Kristina Kverková que amablemente mejoró el inglés, Alice Exnerová por la semántica y Michael Kotyk por la ayuda con la terminología de la armadura medieval.

Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad Charles, 128 43, Praga, República Checa

Petra Frydlová, Veronika Janovská y Daniel Frynta

Departamento de Anatomía, Tercera Facultad de Medicina, Universidad Charles, 100 00, Praga, República Checa

Petra Frydlová, Jana Mrzílková y Petr Zach

Departamento de Histología y Embriología, Tercera Facultad de Medicina, Universidad Charles, 100 00, Praga, República Checa

Milada Halašková y Markéta Riegerová

Instituto de Física Experimental y Aplicada, Universidad Técnica Checa en Praga, 110 00, Praga, República Checa

Jan Dudák, Veronika Tymlová y Jan Žemlička

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supervisión y conceptualización de PF y DF; PF, JM, JD, VT, J.Ž., PZ y DF análisis formal; PF, JM, MH, MR, JD, VT y J.Ž. investigación; Curación de datos de PF y VJ; visualización de PF, JD, VT, J. Ž., MH y MR; PF, JD y DF redacción del borrador original; VJ, JM, MH, PZ, J.Ž. y redacción de VT—revisión y edición; todos los coautores aprobaron la versión final del MS.

Correspondencia a Daniel Frynta.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Frýdlová, P., Janovská, V., Mrzílková, J. et al. La primera descripción de armadura dérmica en serpientes. Informe científico 13, 6405 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33244-6

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Recibido: 30 mayo 2022

Aceptado: 10 de abril de 2023

Publicado: 19 abril 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-33244-6

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